В прошлом сезоне аниме «Синий Экзорцист» мы узнали что, когда-то давно, во время правления клана Токугава, тысячи японцев погибли от демонических преступлений Нечистого Короля. Рыцари организации Истинный Крест уничтожили злодея и символически зарыли его глаз возле Академии экзорцистов. Никто не вспоминал об этой дьявольской реликвии до того дня, как на территорию Академии проник неизвестный и похитил глаз, прихватив с собой заодно и невинного младенца.
Братья Юкио и Рин не могут оставаться в стороне от происходящего. Недолго думая, они спешат на поиски злодея, который, по их расчетам, отправился в Киото. Юкио, как всегда, рассудителен и спокоен, а Рин рвется в бой. В его планы входит не только вернуть реликвию на место и спасти ребенка, но и совершить попутно еще немало подвигов.
Мальчик ни на минуту не забывает, что он сын Сатаны, бросивший вызов родному отцу, и ему, как никому, сложно быть экзорцистом. Он верит, что ничто не сможет заставить его свернуть с раз выбранного пути. Но хватит ли духа выстоять против собственного отца? Тем временем Князь Тьмы не собирается опускать руки и отдавать собственного отпрыска миру людей.